Владимир Поповкин родился 25 сентября 1957 года в городе Душанбе, Таджикистан. В 1979 году окончил Военный инженерный Краснознаменный институт имени Можайского. После обучения проходил службу на космодроме Байконур, где занимал должности инженера отделения, начальника отделения и начальника команды на стартовом комплексе № 1 «Гагаринский старт».
В 1986 году Поповкин получил дополнительное образование, окончив с отличием Военную академию имени Дзержинского. В дальнейшем защитил диссертацию на соискание ученой
степени «доктор технических наук».
С 1989 года, на протяжении трех лет служил в Управлении начальника космических средств Министерства обороны СССР. В 1991 году был переведен в Главное оперативное управление Генерального штаба Вооруженных Сил Российской Федерации, где исполнял обязанности старшего оператора, начальника группы, заместителя начальника направления и начальника направления.
С момента создания космических войск в Российской Федерации в июле 2001 года, генерал-майор Поповкин занимал должность первого начальника штаба образованного рода войск. С 10 марта 2004 года являлся командующим Космическими войсками Российской Федерации. Звание генерал-полковника получил 22 февраля 2005 года.
К исполнению полномочий начальника вооружения ВС РФ - заместителя Министра обороны Российской Федерации приступил 30 июня 2008 года.
Указом Президента Российской Федерации Дмитрия Медведева 22 февраля 2009 года Поповкину присвоено воинское звание «генерал армии».
В марте 2009 года уволен с действительной военной службы в запас и переведен в разряд федеральных государственных служащих с сохранением должности начальника вооружения Вооруженных Сил Российской Федерации - заместителя Министра обороны РФ.
Чин Действительного государственного советника Российской Федерации 2 класса присвоен Владимиру Александровичу 30 апреля 2010 года. Указом Президента Российской Федерации от 21 июня 2010 года военачальник назначен на должность первого заместителя Министра обороны РФ.
В апреле 2011 года освобожден от должности первого заместителя Министра обороны РФ, после чего занял пост руководителя Федерального космического агентства «Роскосмос».
Чин Действительного государственного советника РФ 1 класса присвоен 19 марта 2013 года.
После аварии ракеты-носителя «Протон-М» 2 июля 2013 года Владимир Александрович без средств индивидуальной защиты отправился на место ЧП, где подвергся пагубному влиянию паров гептила, что впоследствии послужило причиной возникновения онкологического заболевания. В октябре 2013 года, на основании результатов расследования данного чрезвычайного происшествия, распоряжением Председателя Правительства России Поповкин был освобожден от должности руководителя Федерального космического агентства РФ.
Поповкин Владимир Александрович скончался 18 июня 2014 года в больнице Израиля в результате обострившегося онкологического заболевания. Похоронен с воинскими почестями на Троекуровском кладбище города Москва.