По окончании университета Колесников начал работать в городе Ростов-на-Дону в системе УВД Ростовского облисполкома. Начав в 1973 году с должности следователя районного ОВД, в 1987 году стал начальником отдела управления уголовного розыска. В 1990 году закончил Академию МВД СССР в Москве, после чего вернулся в Ростов, участвовал в поимке известного серийного убийцы Андрея Чикатило.
В декабре 1990 года Колесникова перевели в Москву на должность замначальника службы криминальной милиции МВД РСФСР Виктора Ерина, в 1992 году стал начальником главного управления угрозыска (ГУУР) МВД России. В августе 1993 года выезжал на Северный Кавказ для расследования первого в новой России убийства высокопоставленного чиновника - главы временной администрации Ингушетии и Северной Осетии в ранге вице-премьера Виктора Поляничко. В октябре того же года в ходе конституционного кризиса лично возглавлял отряд сотрудников угрозыска и других милиционеров, штурмовавших здание московской мэрии.
В августе 1995 года генерал-лейтенант Колесников стал первым заместителем главы МВД РФ Анатолия Куликова. На этом посту Колесников возглавил всю службу криминальной милиции, объединив под своим руководством ГУУР, ГУОП и подразделения по борьбе с наркотиками и экономическими преступлениями. На этом посту курировал дело об убийстве священника отца Александра Меня, дело о взрыве на Котляковском кладбище. В сентябре 1996 года временно исполнял обязанности министра внутренних дел, пока Куликов был в отпуске. В сентябре 1997 года вошел в состав межведомственной комиссии Совета безопасности РФ по экономической безопасности.
После отставки Куликова весной 1998 года Колесников лишился должности начальника ГУУР МВД, но остался первым замминистра. В 1999 году расследовал экономические преступления в Красноярском крае, способствовал возбуждению уголовных дел против известного предпринимателя Анатолия Быкова. Зимой 2000 года уволился из органов МВД и в июне того же года перешел на работу в Генпрокуратуру.
В новом качестве Колесников расследовал дело "барнаульского маньяка", для чего выезжал на Алтай. В апреле 2002 года по представлению генпрокурора Владимира Устинова был утвержден Советом Федерации в должности его заместителя. Устинов поставил Колесникова вести так называемые "громкие" дела, рассчитывая, что тот одновременно будет посвящать в обстоятельства их расследования журналистов, но Колесников с этой задачей не справился и был отстранен от реального руководства ведомством.
В том же 2002 году Колесников участвовал в расследовании теракта в Каспийске, "дела АвтоВАЗа", убийства губернатора Магаданской области Валентина Цветкова. В 2003 году ездил в командировки в Дагестан в связи с убийством республиканского министра по национальной политике информации и внешним связям Магомедсалиха Гусаева и в Тольятти для расследования убийства главного редактора "Тольяттинского обозрения" Алексея Сидорова. Начиная с сентября 2004 года несколько раз вмешивался в ход расследования теракта в Беслане. Осенью того же года помогал уладить конфликт в Абхазии между двумя кандидатами на президентский пост непризнанной республики - Сергеем Багапшем и Раулем Хаджимбой. В мае 2005 года летал в Красноярск для контроля за расследованием гибели пятерых местных школьников.
В начале июля 2006 года новый генпрокурор РФ Юрий Чайка, сменивший Устинова, уволил Колесникова с занимаемой должности. В том же месяце Устинов, заменивший Чайку на посту министра юстиции РФ, назначил Колесникова на должность своего помощника.
В декабре 2007 года Колесников был избран депутатом Государственной Думы РФ пятого созыва. В парламенте занял пост заместителя председателя комитета по безопасности и вошел в состав комиссии по рассмотрению расходов федерального бюджета, направленных на обеспечение обороны и государственной безопасности РФ.
Колесников отмечен рядом государственных наград. Он женат, у него двое сыновей. С 1968 по 1973 год Колесников учился на юридическом факультете Ростовского государственного университета.